Que peut faire d'autre le dieu du théâtre, Dionysos, quand la mort d'Euripide l'a privé de tout plaisir, sinon se déguiser en Héraclès et aller chercher son auteur favori aux Enfers? Commence une quête qui va confronter le dieu fantasque aux dures réalités du monde des ombres: des grenouilles qui le célèbrent dans un grotesque chant moderniste, un monstre puant, des coups. L'art ne sert alors à rien.
Chez les morts, Dionysos doit arbitrer un conflit entre Eschyle et Euripide. Aristophane offre aux spectateurs un concours tragique qui n'a jamais eu lieu, puisque Euripide a commencé sa carrière juste après la mort d'Eschyle. Le combat analyse des poétiques opposées et montre leurs ridicules: l'art sublime d'Eschyle, qui produit de la réalité grandiose, mais abrutit les spectateurs ou au contraire l'art d'Euripide, qui prétend enseigner le langage et la dialectique aux Athéniens, mais qui, trop subtil, les rend inefficaces et fourbes.
Dionysos choisit Eschyle: Athènes, tout près d'être défaite dans sa guerre avec Sparte (hiver 405), a besoin d'un auteur qui rappelle un âge ancien et meilleur. Le vieil Eschyle remonté sur terre servira à dénoncer le présent. C'est la comédie qui décide, souverainement, de ce que vaut la tragédie et des besoins politiques de la cité.